Flowers se licenció en la universidad de Londres en ingeniería eléctrica.  En 1926 se unió a la rama de telecomunicaciones de la Administración de Correos (GPO) y trabajó en la estación en la "Colina Dollis" al noreste de Londres en 1930.
A partir del año 1935 investigó la telecomunicación enfocada a cambios telefónicos, investigaciones que en 1939 dieron lugar a una demostración crucial para su diseño de ordenador en la segunda Guerra Mundial.

En 1943 fue enviado a la estación de Bletchley, donde trabajó descifrando el código alemán conocido como "Geheimschreiber", código demasiado complejo como para descifrarlo a mano. En 1943, Flowers propuso un sistema electrónico (Colosus) que usaba 150 válvulas. Como los métodos anteriores usaban miles de válvulas, la gente fue escéptica y no creyó en la fiabilidad de Colosus.
Colosus fue construido en 11 meses gracias al duro trabajo del equipo de Tommy. Éste dispositivo funcionaba 5 veces más rápido y era mas flexible que el sistema anterior. (Heath Robinson, que usaba interruptores electromecánicos). Siguiendo las investigaciones Flowers diseñó el Mark 2, que utilizando 2400 válvulas operaba 5 veces mas rápido que el primer Colosus, y tenia un ritmo de fabricación de 1 por mes.

Diez unidades de Colosus fueron terminadas y usadas en la Guerra Mundial, y desmontadas al final de ella. Todos menos 2, que se trasladaron a la oficina central del servicio secreto británico, donde jugaron un papel significativo en las operaciones para la guerra fría descifrando claves. En 1959 y 1960 fueron retirados ambos.

Despues de la guerra, Flowers trabajó como el Jefe de la División de Conmutación. Tommy y su equipo siguieron las investigaciones sobre los cambios electrónicos telefónicos, completando un diseño básico en 1950. En 1964 se hizo jefe del Grupo de Desarrollo Avanzado y se retiró en 1969.  El trabajo de Flowers no fue adecuadamente reconocido hasta 1970.